FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS ESCUELA PROFESIONAL DE CIENCIAS BIOLÓGICAS TESIS DIVERSIDAD DE ROTIFEROS EN FITOTELMAS DE Aechmea nidularioides L.B.Sm. (BROMELIACEAE) EN VARILLAL ALTO SECO DE LA RESERVA NACIONAL ALLPAHUAYO – MISHANA, IQUITOS PARA OPTAR EL TÍTULO PROFESIONAL DE AUTORES: JENNIFER MONTOYA ISERN DE OLORTEGUI KATHERINE JANETH LÓPEZ AMAT ASESOR: Blgo. ARTURO ACOSTA DIAZ, Dr. IQUITOS, PERU 2021 BIÓLOGA ii ACTA DE SUSTENTACIÓN iii JURADO CALIFICADOR Y DICTAMINADOR Blgo. RICHARD HUARANCA ACOSTUPA M.Sc. Miembro iv ASESOR v DEDICATORIA A las Alvitas, sé que ustedes, más que nadie, querían ver esto hecho realidad. Apu, ya no más dolor de cabeza por la tesis. Ahora el café tendrá un mejor sabor. Miss Schindler, por todo el apoyo de toda una vida, al finnnnn!!!! Mau, tú sabes por qué. JENNIFER MONTOYA A Dios, por darme fuerzas para superar obstáculos y dificultades a lo largo de mi vida y por permitirme llegar hasta este momento tan importante de mi formación profesional. A mi familia, por sus palabras de aliento y buenos deseos, y muy en especial a mi amada madre Norma Luz, por su amor incondicional y por haberme enseñado a no rendirme nunca. A mí amado hijo Daniel, por ser fuente de mi inspiración y razón de mi existencia, el motivo por el cual nunca me he permitido fracasar. A José María, por ser mi cómplice y confidente, por ayudarme a crecer como persona, pero sobre todo por nunca cortarme las alas. KATHERINE JANETH LÓPEZ AMAT vi AGRADECIMIENTO A la Universidad Nacional de la Amazonía Peruana (UNAP), por la formación académica otorgada. Al Blgo. Herman Ruíz Abecasis, jefe de la Reserva Nacional Allpahuayo Mishana (2019) por brindarnos los permisos necesarios para realizar la recolección y muestreo en la fase de campo de nuestra tesis. A nuestro asesor de tesis Blgo. Arturo Acosta Diaz Dr., quien estuvo guiándonos académicamente con su experiencia y conocimiento científico durante todo el desarrollo de la tesis y nos tuvo mucha paciencia. A nuestras familias por el apoyo incondicional y la paciencia frente a lo largo del proceso que representó nuestra consolidación como profesionales. A todas las personas que de una u otra forma apoyaron para el éxito de la presente tesis, GRACIAS vii INDICE DE CONTENIDO Pág. ACTA DE SUSTENTACIÓN DE TESIS Nº ii JURADO CALIFICADOR Y DICTAMINADOR iii ASESOR iv DEDICATORIA v AGRADECIMIENTO vi ÍNDICE DE CUADROS ix ÍNDICE DE FIGURAS x ÍNDICE DE ANEXOS xi RESUMEN xii ABSTRACT xiii INTRODUCCIÓN 1 CAPÍTULO I. MARCO TEÓRICO 3 1.1. Antecedentes 3 1.2. Bases teóricas 6 1.3. Definicion de términos básicos 8 CAPITULO II. HIPÓTESIS Y VARIABLES 11 2.1. Formulación de la Hipótesis 11 2.2. Variables y su operacionalización 11 CAPITULO III. METODOLOGÍA 12 3.1. Tipo y diseño 12 3.2. Diseño muestral 12 3.3. Procedimiento y recolección de datos 14 3.4. Procesamiento y análisis de datos 15 3.5. Aspectos éticos 16 CAPITULO IV. RESULTADOS 17 4.1. Riqueza específica de rotiferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM 17 4.2. Abundancia de los rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM 19 4.3. Algunos parámetros físicos-químicos del agua del fitotelma de Aechmea nidularioides 20 viii 4.4. Relación de la abundancia de Rotíferos y los Parámetros físico – químicos 22 CAPITULO V. DISCUSIÓN 26 CAPITULO VI. CONCLUSIONES 33 CAPITULO VII. RECOMENDACIONES 34 CAPITULO VIII. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS 35 ANEXOS 39 file:///D:/Jennimontis/Tesis%20rotiferos/Borrador%20tesis/21042021TESIS%20JENNIFER-KATHY.docx%23_Toc69917181 ix ÍNDICE DE CUADROS Cuadro 1. Lugares de muestreo de rotíferos en Varillal Alto Seco – RNAM. 13 Cuadro 2. Clasificación de la riqueza específica de rotíferos en Aechmea nidularioides. 17 Cuadro 3. Abundancia porcentual (%) de rotíferos 20 Cuadro 4. Densidad de rotíferos (N° ind/litro) en fitotelmas 20 Cuadro 5. Algunos aspectos químicos del agua de fitotelmas de Aechmea nidularioides. 22 x ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Espécimen de Aechmea nudilarioides L.B.Sm. en la RNAM. 13 Figura 2. Curva de acumulación de especies según índices no paramétricos. 18 Figura 3. Curva de acumulación de especies (curva de Clench) 18 Figura 4. Curva de acumulación de especies de rotíferos proyectada. 19 Figura 5. Variación de la temperatura del agua en fitotelmas de Aechmea nidularioides. 21 Figura 6. Correlación de Pearson entre precipitación y abundancia (N° ind./L) de rotíferos en fitotelmas de Aechmea nidularioides. 23 Figura 7. Correlación de Pearson entre pH y abundancia (N° ind./L) de rotíferos en fitotelmas de Aechmea nidularioides. 24 Figura 8. Correlación de Pearson entre O2 disuelto y abundancia (N° ind./L) en fitotelmas de Aechmea nidularioides 24 Figura 9. Correlación de Pearson entre NO3 y abundancia (N° ind./L) en fitotelmas de Aechmea nidularioides. 25 xi ÍNDICE DE ANEXOS Anexo 1. Límites de la RNAM y ubicación del área de estudio (círculo rojo) 40 Anexo 2. Mapa satelital indicando los lugares de muestreo (círculos rojos), en los varillales Altos secos de la RNAM. 41 Anexo 3. Permiso de colecta de muestras en la Reserva Nacional Allpahuayo - Mishana 42 Anexo 4. Certificado de determinación de especie de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) como especie de estudio 43 Anexo 5. Flujograma de la Metodología para la evaluación de la Diversidad de Rotiferos en fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco de la Reserva Nacional Allpahuayo – Mishana, Iquitos 44 Anexo 6. Especies de rotíferos encontrados en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco de la Reserva Nacional Allpahuayo – Mishana, Iquitos 45 Anexo 7. Coeficiente de determinación R2 que ratifica el ajuste del modelo de los índices no paramétricos. 46 Anexo 8. Promedio de precipitación mensual (mm/día), periodo de muestreo dic. 2018 – mar. 2019. 46 Anexo 9. Correlación de Pearson entre precipitación y abundancia (N° ind/L) de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco. 47 Anexo 10. Correlación de Pearson entre pH y abundancia (N° ind/L) de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco. 48 Anexo 11. Correlación de Pearson entre O2 disuelto y abundancia (N° ind/L) de rotiferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco 49 Anexo 12. Correlación de Pearson entre nitratos y abundancia (N° ind/L) en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco. 50 xii RESUMEN Con la finalidad de conocer la diversidad de rotíferos en las fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae), se realizaron muestreos al azar desde diciembre de 2018 a marzo de 2019 en cinco parches de Varillal Alto Seco de la Reserva Nacional Allpahuayo Mishana (RNAM). En cada fitotelma se colectó 5 ml agua con detritus usando una pipeta de 10 ml y colocadas en tubos de ensayo y trasladados al laboratorio de Ecología y Fauna para su observación microscópica. Se identificaron cuatro especies que pertenecen a dos familias de rotíferos: Philodina sp., Rotaria sp. (Philodinidae), y Monostyla hamata y Lecane leontina (Lecanidae). Aunque el número la riqueza de rotíferos fue cubierta en su totalidad evidenciándose en los índices de Chao 2= 4 especies; Jacknife 1= 4.75 especies y Bootstrap = 4.3 especies y en la curva de Clench. Las especies Philodina sp., Rotaria sp. fueron las más abundantes en términos porcentuales y de densidad. Mientras que las otras especies tuvieron menor abundancia. Finalmente se reporta una baja riqueza especifica (Shannon:1.38, Simpson: 0.75 y Margalef: 2.164) de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM. Palabras Clave: Rotiferos, Aechmea nidularioides, Varillal Alto Seco, Reserva Nacional Allpahuayo Mishana xiii ABSTRACT DIVERSITY OF ROTIFERA IN FITOTELMAS OF Aechmea nidularioides L.B.Sm. (BROMELIACEAE) IN WHITE SAND FOREST OF THE ALLPAHUAYO – MISHANA NATIONAL RESERVE, IQUITOS By Jennifer Montoya Isern y Katherine Janeth López Amat In order to know the diversity of rotifers in the phytotelms of Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae), random samples were taken from December 2018 to March 2019 in five patches of Varillal Alto Seco of the Allpahuayo Mishana National Reserve (RNAM). In each phytotelm, 5 ml of water with detritus was collected using a 10 ml pipette and placed in test tubes and transferred to the Ecology and Fauna laboratory for microscopic observation. Four species were identified that belong to two families of rotifers: Philodina sp., Rotaria sp. (Philodinidae), and Monostyla hamata and Lecane leontina (Lecanidae). Although the number, the richness of rotifers was covered in its entirety, being evidenced in the Chao indices 2 = 4 species; Jacknife 1 = 4.75 species and Bootstrap = 4.3 species and on the Clench curve. The species Philodina sp., Rotaria sp. were the most abundant in terms of percentage and density. While the other species had less abundance. Finally, a low specific richness (Shannon: 1.38, Simpson: 0.75 and Margalef: 2.164) of rotifers is reported in the phytotelms of Aechmea nidularioides from the Varillal Alto Seco of the RNAM. Keys Words: Rotifers, Aechmea nidularioides, Varillal Alto Seco, Allpahuayo Mishana National Reserve 1 INTRODUCCIÓN El Phylum Rotífera es un grupo de invertebrados microscópicos, pseudocelomados, no segmentados y de simetría bilateral que viven en ambientes acuáticos o semi-acuáticos (1), así como en cuerpos de agua temporales como los fitotelmas que se forman en las especies de la familia Bromeliaceae, formando un microhábitat que albergan a muchos microorganismos, donde se incluyen a los rotíferos (2). Asimismo, Aechmea nidularioides, especie de la familia Bromeliacea que se encuentra distribuida en el varillal alto seco (VAS) de la Reserva Nacional Allpahuayo Mishana (RNAM), representa una especie de interés para estudiar la diversidad de rotíferos en los fitotelmas, debido a que esta especie de bromelia crece en el piso del varillal y bajo sombra, a diferencia de otras bromelias epífitas (3); al estar bajo sombra, en el fitotelma predomina el zooplancton y no el fitoplancton; convirtiéndolo en micro hábitats casi exclusivos para el desarrollo de zooplancton, donde los rotíferos son parte importante de su composición; asimismo, los rotíferos contribuyen a conservar limpia el agua por alimentarse de detritos orgánicos y de otros micro organismos. A su vez, algunos rotíferos sirven de alimento a pequeños gusanos y crustáceos, constituyendo el primer eslabón importante de la cadena de alimentación en las aguas dulces (4), contribuyendo a garantizar la salud del ecosistema de varillal alto seco. Además, al ser una bromelia de un ecosistema único en el mundo, la diversidad de especies puede variar respecto a las bromelias epífitas de distribución más extendida, e incluso de los mismos cuerpos de agua lóticos y lénticos de la reserva; sin embargo, estos ecosistemas de varillal ubicados en la RNAM, están amenazados por la deforestación (5) lo que pone en peligro el micro hábitat de muchos invertebrados (en el que se incluye a los rotíferos) y algunos vertebrados (3)(6) que dependen básicamente del consumo de zooplancton. Con la información generada en esta investigación se contribuye al conocimiento de la fauna de rotíferos en esta parte de la Amazonía peruana, 2 y al rol ecológico que desempeñan estos tipos de micro hábitat para el mantenimiento y supervivencia de especies de vertebrados e invertebrados y de la misma planta; así como propiciar una concientización con respecto a este tipo de vegetación, lo cual permitirá a los diferentes organismos públicos una adecuada planificación para su conservación, especialmente en aquellos varillales que se encuentran al borde de la carretera Iquitos-Nauta y cercanos a los centros poblados establecidos en el límite de la RNAM (zona de amortiguamiento) (3)(5)(6). Por lo tanto, el presente trabajo de tesis tuvo como objetivo general conocer la diversidad de rotíferos en los fitotelmas en Aechmea nidularioides (Bromeliaceae) del Varillal Alto Seco de la RNAM, mientras que los objetivos específicos fueron a) determinar la riqueza específica de rotiferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM y b) determinar la abundancia de los rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM 3 CAPÍTULO I. MARCO TEÓRICO 1.1. ANTECEDENTES En 1981, en Sao Paolo (Brasil) se realizó un estudio descriptivo de la fauna asociada a las bromelias Canistrum aff giganteum y Neoregelia cruenta, mediante observación microscópica. Los resultados indican que los fitotelmas de estas especies por estar expuestos al sol reportaron muchas especies de algas, en tanto que la fauna que se desarrollan en bromelias ubicados en lugares sombreados presenta una cadena alimenticia basada en detritus. El autor concluye que la calidad del agua contenida en los fitotelmas determinaría la riqueza del plancton presente en las bromelias (7). En 1988, en el departamento de Ucayali (Perú) se realizó un estudio descriptivo del zooplancton en diferentes cuerpos de agua, mediante observación microscópica. Se reportó una lista de 14 géneros (Brachionus, Platyias, Epiphanes, Euchlanis, Dipleuchlanis, Lepadella, Colurella, Keratella, Lecane, Monostyla, Trichocerca, Testudinella, Filinia y Rotaria) y 39 especies de Rotíferos de agua dulce. El autor concluyó que en los estanques y cuerpos de agua (cochas y ríos) del departamento de Ucayali presenta una diversidad y abundancia elevada (8). En 2001, en la Guyana Francesa se realizó un estudio preliminar sobre protozoários dulceacuícolas presentes en tanques de bromelias de los géneros Aechmea y Vriesea, mediante observación microscópica. Se reportó la presencia de flagelados, ciliados, euglenóides no pigmentados, además de los metazoários (rotíferos, nematóides, oligoquetos, copépodos y larvas de dípteros). La abundancia de los protozoários fue correlacionada positivamente con las densidades de rotíferos y macroinvertebrados. Los autores concluyeron que los protozoários heterotróficos son esenciales para el flujo de materia orgánica disuelta y para el control de las poblaciones bacterianas a través de su consumo, pudiendo así mismo contribuir más significativamente para la remineralización de los nutrientes a partir de los metazoários, además de 4 ser un recurso alimenticio importante para los otros metazoários, inclusive para las larvas de dípteros (9). En 2004, en Sarasota Country, Florida (USA) se ejecutó un estudio descriptivo que relacionaba los aspectos evolutivos y las bromelias, mediante observación directa y al microscopio. Se determinó que se puede dividir las asociaciones coevolutivas entre invertebrados y bromelias en tres tipos, en que pueden ser encontrados especialistas asociados solamente a las bromelias, y los generalistas que ocupan hábitats similares: a) animales que se alimentan de esas plantas: los organismos se alimentan de la bromelia consumiendo sus hojas, néctar, piezas florales, frutos, semillas o polen; b) presencia de organismos acuáticos, que utilizan el tanque durante sus etapas inmaduras; c) organismos terrestres para los cuales las bromélias proveen refugio, humedad, nicho de reproducción y/o presas potenciales (10). En 2007, se realizaron estudios descriptivos en las bromelias Pitcairnia geyskesii y Catopsis berteroniana estudiadas en la Nouragues Tropical Forest Reserach Station (Guyana francesa), mediante observación directa y observación microscópica. Los resultados reportaron que la densidad de rotíferos fue 5 - 20 veces más alto en bromelias expuestas en la sombra y un pequeño bdelloideo del género Habrotrocha (60 um de largo) fue la especie dominante. El autor concluyó que hay una influencia directa de la sombra en la composición y abundancia de rotíferos en los fitotelmas (11). En 2009, se realizó un trabajo sobre la Bioecología de Ranitomeya reticulata (Dendrobates reticulatus) (Anura: Dendrobatidae) en Varillal Alto Seco de la Reserva Nacional Allpahuayo–Mishana, Iquitos (Perú), donde también se analizó el agua de las axilas de Aechmea nidularioides con restos de detritus, mediante observación microscópica. Se reconoció cualitativamente numerosas especies de los tipos Protozoa, Gastrotricha, Rotifera y Artropoda, con predominancia de testáceos (Arcella vulgaris), ciliados (Paramecium sp.). En relación a los rotíferos se reportó a las 5 especies Rotaria sp., Philodina sp. y Monostyla sp. El autor concluyó que el zooplancton que habitan en las axilas estaría sirviendo de alimento a las larvas de Ranitomeya reticulata (Anura) y otras especies cuyos requerimientos ecológicos lo encuentran en las axilas con agua de esta bromelia. Así mismo, se realizaron mediciones de las condiciones ambientales de los fitotelmas que usan las larvas, mediante observación directa. Se reportó que la temperatura del agua de la axila de Aechmea nidularioides sigue una distribución normal con mayor temperatura durante el día con rango entre 22.9 ºC (7 horas) y 26.9 ºC (18 horas) con un pico elevado de 27.1 ºC (13 horas) mientras las menores temperaturas se registraron durante la noche con su pico más bajo entre las 4 (22.8 ºC) y las 6 (22.6 ºC) horas, con pH de 5.1 (rango de acidez es 1 – 7) con valor mínimo de 4.8 para el mes de mayo y el valor máximo para los meses de marzo, setiembre y febrero con 5.3; el Oxígeno disuelto (O2) fue de 2.1 mg/l (rango de 2.5 – 5 mg/l para agua negra) con rango de 1.9 mg/l en enero y 2.4 mg/l en mayo y nitratos que varió entre 1.8 ppm (julio) y 2.2 ppm (setiembre). El autor concluyó que los requerimientos ambientales en los fitotelmas de Aechmea nidularioides favorecen el desarrollo de las larvas de Ranitomeya reticulata (3). En 2016, se realizó un estudio para conocer la diversidad de zooplancton en fitotelmas de Aechmea nidularioides del varillal alto seco de la Reserva Nacional Allpahuayo Mishana, se realizó observaciones microscópicas de agosto a diciembre de 2014. Se reportó una riqueza específica total de 15 especies, compuestos por Protozoos con 3 familias y 5 especies; Rotíferos con 2 familias y 3 especies; y Artrópodos con 2 familias y 1 clase con 7 especies. Las especies de rotíferos reportados fueron Philodina sp., Rotaria sp. y Monostyla sp., con mayor abundancia relativa de Philodina sp. (53.26%) y Rotaria sp. (13.04%). El autor concluyó que los fitotelmas de Aechmea nidularioides favorecen el desarrollo de una microfauna que es aprovechado por otras especies que se desarrollan en la misma (12). 6 1.2. BASES TEÓRICAS Las Bromeliaceas son plantas con flores representados por 59 géneros y algunas 2400 especies nativas principalmente del Neotrópico, con unas pocas especies encontradas en el subtrópico americano y uno en el oeste de Africa(18). Las hojas de las bromelias forman tanques que están altamente interrelacionados formando paredes que colectan agua, hojas secas y otros detritus orgánicos; estos tanques o fitotelmas, proporcionan un hábitat para organismos acuáticos en el bosque lluvioso donde los estanques y lagos son escasos, por lo tanto, en los fitotelmas, el detritus constituye una fuente de nutrientes para la red alimentaria acuática y también para los hospederos de la misma planta (2). El género Aechmea está distribuido desde México hasta el sur de Sudamérica y muchas de las especies de este género son epífitas o a veces terrestres, acaulescentes o estoloniferas; plantas hermafroditas o dioicas. Con hojas arrosetadas, márgenes armados. Escapo bien desarrollado, erecto o a veces nutante a péndulo; inflorescencias simples o compuestas y capitadas, digitadas o pinnadas, flores polísticas o dísticas; sépalos por lo general cortamente connados y asímétricos; pétalos libres, cada uno con un par de apéndices escuamiformes; estambres incluidos, ovario ínfero. Fruto una baya con semillas sin apéndices (19). Aechmea nidulariodes es una planta de floración de 30 cm de altura. Presenta hojas arrocetadas que pueden llegar a medir más de 70 cm de largo; vainas ampliamente elípticas, de 10-14 cm de largo; láminas liguladas, agudas con una cúspide subular, planas, de 3-5 cm de ancho, verdes, lepidótidos blancos que se vuelven glabros con la edad, aserradas laxas con espinas rectas anchas de 1-2 mm de largo. Escapo suberecto, alrededor de 15 cm de largo; brácteas del escapo estrictas, densamente imbricadas, lanceoladas, agudas, pungentes, verdes, espinulosas- serradas. Inflorescencia bipinnada, subglobosa, de 15 cm de largo; brácteas primarias imbricadas, ovadas, de 7 cm de largo, todas excepto 7 más bajas en el ápice que son cuculadas, enteras, finamente apicales, rojas, cubiertas hacia el ápice con escamas blancas; ramas abortadas, pocas flores. Brácteas florales ampliamente elípticas, apiculadas, ligeramente superadas por los sépalos, enteros, delgados, densamente pálidos; flores sésiles, blancas. Sépalos obovados, fuertemente asimétricos, cortos mucronados, 23 mm de largo, prominentemente nervados, pétalos libres, oblongos, obtusos, cuculados, de 35 mm de largo, con 2 escamas dentadas en la base; estambres incluidos, granos de polen globosos, oscuramente de 4 poros; ovario completamente inferior, tubo epiginoso superficial pero distinto; placenta apical; los óvulos se apiculan(20). Existen habitas húmedos que muestran tendencia a ser específicos para algunos grupos taxonómicos en particular, mientras que en otros microambientes son más generalistas. Este ambiente húmedo esta caracterizado por aquellos lugares que forman parte de una planta, las cuales tiene la capacidad de acumular pequeños volúmenes de agua, que permite crear condiciones propicias para la colonización por parte de organismos biológicos. Las bromelias son plantas de la familia Bromeliaceae las cuales forman con sus hojas una estructura que permite la recolección de agua de lluvia, creando un microhábitat acuático conocido como fitotelmata. Este contenedor biológico posee una rica fauna con un rol importante en el sistema de reciclaje de nutrientes en bosques subtropicales. En la fitotelmata se han encontrado una gran diversidad organismos incluyendo copépodos, diatomeas, rotíferos, larvas de insectos, algas y bacterias (9)(13). Por otra parte, el éxito ecológico de los rotíferos es debido, en gran parte, a su adaptación reproductiva. Su reproducción puede ser tanto sexual como por partenogénesis, a este ciclo de vida se le conoce como partenogenética cíclica y depende de las condiciones ambientales y alimenticias. En la naturaleza la fase de vida partenogenética es la que predomina, pero la reproducción sexual ocurre en respuesta a ciertas condiciones ambientales (como temperatura y salinidad), también debido 8 al incremento en la población y a cambios en la cantidad y calidad de alimento. La fase sexual implica la aparición de machos y es por un periodo breve (2). Los rotíferos se caracterizan por tener las tasas reproductivas más altas entre los metazoarios y son capaces de poblar rápidamente nichos vacantes, llegando a integrar hasta el 30% de la biomasa del plancton (13). 1.3. DEFINICIÓN DE TÉRMINOS BÁSICOS DIVERSIDAD DE ESPECIES: La diversidad de especies es una medida de la complejidad de una comunidad. Es una función tanto del número de especies diferentes (riqueza de especies) como de sus abundancias relativas (uniformidad de especies). Un mayor número de especies y una abundancia más uniforme de las mismas resultan en una mayor diversidad de especies (14). RIQUEZA DE ESPECIES: La riqueza de especies es el número de especies diferentes que se encuentran en un ecosistema, región o área en particular. La riqueza de especies es el tipo más común de índice de biodiversidad. Simplemente cuenta el número de diferentes tipos de especies presentes en un área particular o el área de muestreo. La riqueza de especies es un índice importante cuando se piensa en la conservación de un hábitat determinado para decidir qué nivel de medidas de conservación deben tomarse (15). ROTIFEROS: Los rotíferos forman el Filo taxonómico Rotifera, que se encuentra al mismo nivel que los cordados o los artrópodos. constituyen uno de los principales componentes del zooplancton de aguas continentales. En la mayoría de los cuerpos dulceacuícolas dominan en riqueza y abundancia de especies. La gran heterogeneidad de características fisiológicas, morfológicas y requerimientos ecológicos desarrollados a lo largo de la evolución les ha permitido ocupar 9 exitosamente una gran diversidad de hábitats naturales y artificiales, lóticos, lenticos y semiacuáticos como líquenes, musgos y turberas (10). BROMELIÁCEAS: Forman una gran e importante familia de plantas monocotiledóneas que consta de hierbas perennes terrestres, epifitas, o arbustos. Son oriundas de las regiones tropicales y templadas del nuevo mundo (16). FITOTELMA: Es un micro ecosistema formado por agua estancada retenida por estructuras particulares de la morfología típica de determinadas plantas como, por ejemplo, las rosetas de hojas de las bromeliáceas (9). PLANCTON: Se llama plancton a los organismos que viven suspendidos/flotando en la columna de agua, tanto dulce como marina, y que, aunque son capaces de moverse y nadar no pueden oponerse a las corrientes ni a la turbulencia del agua. Según la forma en la que obtienen la energía se pueden clasificar en dos grandes grupos, fitoplancton y zooplancton (10). FITOPLANCTON: El fitoplancton está formado por organismos fotosintéticos capaces de producir la energía que necesitan a partir de la luz del sol y los nutrientes del agua. Son por tanto los productores primarios del mar, una parte fundamental del ciclo del carbono del planeta y una fuente importante del oxígeno atmosférico. Entre los grupos que lo componen están las cianobacterias, las diatomeas y los dinoflagelados. Algunas especies de estos grupos, cuando se dan las condiciones adecuadas, son capaces de multiplicarse exponencialmente y tener un aumento explosivo de su abundancia que recibe el nombre de floración o bloom. Aunque estas floraciones se producen de forma natural y periódica, cuando el número de células en el agua es muy grande pueden llegar a tener graves efectos negativos en el medio acuático al causar situaciones de anoxia o por la producción de toxinas capaces de matar moluscos, crustáceos, y de causar problemas intestinales y neurológicos https://it.wikipedia.org/wiki/Ecosistema https://it.wikipedia.org/wiki/Bromeliaceae 10 en el hombre. El aumento en la concentración de nutrientes en el agua causa cambios en la composición del fitoplancton y en la frecuencia, intensidad y duración de las floraciones, por lo que es utilizado como indicador de eutrofización (10). ZOOPLANCTON: El zooplancton es el otro gran grupo que forma parte del plancton, son organismos heterótrofos que obtienen la energía que necesitan consumiendo otros organismos o detritos. Es un grupo taxonómicamente muy diverso, en el que están representados prácticamente todos los Filos de invertebrados. Se puede dividir entre aquellos que desarrollan todo su ciclo de vida como parte del plancton o holoplancton (copépodos el grupo más numeroso), y los que sólo pasan parte de su ciclo vital en él o meroplancton (estadios larvarios de almejas, crustáceos y equinodermos, así como huevos y larvas de peces) (10). RESERVA NACIONAL: Áreas que son destinadas a la conservación y aprovechamiento sostenible de los recursos flora y fauna silvestre, terrestre o acuática. Dentro de ellas se permite el aprovechamiento comercial de los recursos de manera sostenible, todo ello bajo planes de manejo que son minuciosamente fiscalizados (5). 11 CAPITULO II. HIPÓTESIS Y VARIABLES 2.1. FORMULACIÓN DE LA HIPÓTESIS La diversidad de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides (Bromeliaceae) del varillal alto seco de la RNAM, tiene una riqueza específica baja y la abundancia es diferenciada para aquellas especies que usan este microhábitat. 2.2. VARIABLES Y SU OPERACIONALIZACIÓN Variabl e Definic ión Tipo por su natural eza Indica dor Escal a de medic ión Categ oría Valore s de las catego rías Medio de verifica ción Diversid ad de rotíferos en fitotelm as de Aechme a nidulari oides Conjunt o de especies que conform an la diversid ad en un determi nado hábitat Cuantit ativa Riqueza específi ca Razón Riqueza baja 1 especie Ficha de evaluaci ón Riqueza media 2-3 especie s Riqueza alta > 4 especie s Abunda ncia Abunda ncia baja 0 -100 ind/ml Abunda ncia media 100-500 ind/ml Abunda ncia alta > 500 ind 12 CAPITULO III. METODOLOGÍA 3.1. TIPO Y DISEÑO La investigación fue de carácter descriptivo (no experimental) – longitudinal, ejecutándose durante cuatro meses de modo consecutivo desde diciembre de 2018 a marzo de 2019. Considerando la riqueza específica y abundancia de los rotíferos presentes en los fitotelmas de Aechmea nidulariodes del varillal alto seco. 3.2. DISEÑO MUESTRAL 3.2.1. Población de estudio La población de estudio fueron las especies de rotíferos que habitan en las axilas con agua (fitotelmas) de la Aechmea nidularioides, (Figura 1) que forman parte de la vegetación de varillal alto seco distribuida en la RNAM. La Reserva se encuentra ubicado políticamente en el distrito de San Juan, provincia de Maynas, departamento de Loreto. aproximadamente dentro de las siguientes coordenadas geográficas UTM: NE: 673816.6, 9579050.1; NO: 647311.4, 9575173.7; SO: 647478.8, 9551351; SE: 673191.7, 9555906.9. La RNAM tiene una superficie aproximada de 580.7 km2 (Anexo 1). El clima es cálido y húmedo, con una media de precipitación anual de 2600-3000 mm y un promedio de temperatura de 26-27°C (18). 3.2.2. Tamaño de la muestra de estudio Las muestras biológicas fueron obtenidas de un total de 20 muestreos, de las especies de rotíferos que habitan en los fitotelmas de Aechmea nidulariodes, distribuidos en los bosques de varillales alto seco de la Reserva Nacional Allpahuayo Mishana, ubicados en los km 25, 28 y 31, cuyas coordenadas (UTM) se muestran en el Cuadro 1 (Anexo 2). 13 Figura 1. Espécimen de Aechmea nudilarioides L.B.Sm. en la RNAM. Cuadro 1. Lugares de muestreo de rotíferos en Varillal Alto Seco – RNAM. Lugares de muestreo Coordenadas (UTM) Km 25 676680 E (Varillal 1) 9564285 N Km 28 672645 E (Varillal 2) 9558350 N 672983 E (Varillal 3) 9560514 N Km 31 672630 E (Varillal 4) 9558636 N 674772 E (Varillal 5) 9560291 N VARILLAL ALTO SECO. Tipo de bosque que se desarrolla sobre arena blanca, considerado uno de los ecosistemas más frágiles de la Amazonía Peruana; estos ecosistemas presentan una flora y fauna especializada a las condiciones de extrema pobreza en nutrientes que presentan los suelos. Los árboles presentan una altura mayor de 15 m de altura, de 0 – 11 cm de materia orgánica y con densidad de 1000 tallos. Las especies de plantas representativas de este tipo de bosque son Dendropanax umbellatus, Doliocarpus dentatus, Sloanea spathulata, Graffenrienda limbata, Neea divaricada, Epistephium parviflorum, Trichomanes martiusii, Psychotria sp. 4, Rubiaceae sp.1, Siparuna guianensis, Anacardium giganteum (17). 14 3.3. PROCEDIMIENTO Y RECOLECCIÓN DE DATOS 3.3.1. Métodos Para la obtención de muestras biológicas se realizaron 4 muestreos en cada bosque varillal alto seco, haciendo un total de 20 (en el Anexo 3 se muestra el permiso de colecta otorgado por la administración de la Reserva Nacional Allpahuayo Mishana). A continuación, se desarrolla la metodología utilizada en el campo, la identificación de las muestras en el laboratorio y la gestión de los datos obtenidos para el logro de los objetivos específicos planteados. El Centro de Investigación de Recursos Naturales Herbarium Amazonense emitió el Certificado de Determinación de la especie botánica en estudio (Anexo 4). 3.3.2. Riqueza específica de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM En cada varillal alto seco se seleccionó 5 plantas de Aechmea nidularioides al azar que contenían fitotelmas con agua (Anexo 5) (solo los varillales fueron georeferenciados en unidades UTM). Los muestreos se realizaron entre las 8 y 11 horas de la mañana y en cada una de ellas se seleccionó solo un fitotelma con agua (cabe indicar que los 5 fitotelmas seleccionados constituían la muestra del varillal correspondiente, de tal manera, que en cada muestreo se colectaba 25 sub muestras) del cual se extrajo agua con detritus con una pipeta de vidrio de 10 ml y colocadas en tubos de ensayo hasta un volumen aproximado de 5 ml (cada tubo fue rotulado con un código) hasta totalizar 5 submuestras o pseudoréplicas por varillal alto seco al mes y luego fueron trasladados al laboratorio de Ecología y Fauna de la Facultad de Ciencias Biológicas para su observación al fresco usando microscopio marca Nikon (las muestras fueron observadas el mismo día de su colecta) (3)(12)(26). En el laboratorio, cada muestra fue repetida 5 veces y por cada repetición se sacó una alícuota de muestra con un gotero y se colocó una gota en una lámina portaobjeto y luego cubierta con una laminilla cubreobjeto, y luego se llevó al microscopio para ser observado a menor (4X) y mayor aumento (10 y 40X), en todos los campos en forma sistemática de derecha a izquierda y de abajo 15 hacia arriba (28). Los especímenes de rotíferos que se encontraron en las muestras fueron fotografiados con una cámara fotográfica digital marca Nikon con 16 megapíxeles y al término de las observaciones las muestras fueron conservadas con formalina al 10% (3). 3.3.2.1. Técnicas de identificación de especies Las especies fueron reconocidas hasta la clasificación menor posible usando los manuales Samanez (8), Eddy & Hodson (21), Koste (22), Ahlstrom (23) y Wallace et al. (24). La clasificación taxonómica se realizó siguiendo el manual de Segers (25) (Anexo 5) 3.3.2.2. Abundancia de los rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM Para la abundancia relativa se anotó la especie observada y su número (frecuencia de ocurrencia) por cada pseudorréplica (5 por cada varillal alto seco) analizada. Mientras que para el cálculo de la densidad se usó la cámara Newbauer, en ella se colocó una alícuota de muestra (2 repeticiones) y se anotó la especie y el número de individuos por especie presentes en las cuadrículas en que está dividida la cámara. 3.3.2.3. Condiciones físico – químicos del agua de los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM Los parámetros físico-químicos del agua de los fitotelmas a medir fueron: Temperatura (termómetro digital), Oxígeno Disuelto (Oxímetro marca Scholt), pH (pehachimetro) y nitritos (Método Colorimétrico). El análisis químico del agua fue realizado mensualmente y la muestra de agua fue rotulada y trasladada al laboratorio para su respectivo análisis y los datos anotados en una libreta de campo. 3.4. PROCESAMIENTO Y ANÁLISIS DE DATOS Se calculó la diversidad alfa a través del índice de riqueza de especies y el índice de Margalef (riqueza específica de la diversidad alfa); así como el índice de dominancia de Simpson y de equidad de Shannon-Wiener, considerados 16 como índices de abundancia proporcional (estructura de la diversidad alfa) (15). Los índices de diversidad de Shannon (H) varían en un rango de 0,0 – 5,0 a más y Simpson (1 – D) de 0,0 – 1,0, equidad de 0 – 1(15). La ecuación de Clench se utilizó para determinar las especies esperadas (riqueza específica) según la intensidad de muestreos realizados o función de acumulación. Los métodos no paramétricos aplicados fueron; Chao 2; Jacknife 1 y Bootstrap, para comparar el número de especies observadas con lo esperado (riqueza específica) y determinar la intensidad del muestreo. La abundancia relativa se midió en términos porcentuales (%) y la densidad fue calculada haciendo el recuento del número de rotíferos presentes en 10 recuadros de la cámara de Newbauer y multiplicado por el factor de 200 para expresar la densidad como el número de individuos/litro (26). Los datos de precipitación fueron obtenidos del SENAHMI- Iquitos, mientras que los parámetros físico-químico se expresan promedio, desviación estándar y distribución de frecuencias. El procesamiento de datos se realizó empleando los programas, EXCEL 2010, PAST versión 1.8 y aplicación de estadística descriptiva, y para medir el grado de asociación entre las variables de estudio se realizó la prueba paramétrica de correlación lineal de Pearson (-1 r +1). 3.5. ASPECTOS ÉTICOS Dado el volumen de agua colectada no fue alterado el hábitat de las bromelias y las muestras de rotíferos fueron preservadas en formalina al 10%. 17 CAPITULO IV. RESULTADOS 4.1. RIQUEZA ESPECÍFICA DE ROTIFEROS EN LOS FITOTELMAS DE AECHMEA NIDULARIOIDES DEL VARILLAL ALTO SECO DE LA RNAM Se reporta una riqueza específica de 4 especies encontradas en los fitotelmas de la bromelia Aechmea nidularioides. Las especies que se reportan son Philodina sp. y Rotaria sp. perteneciente a la familia Philodinidae; y Monostyla hamata y Lecane leontina pertenecientes a la familia Lecanidae (Anexo 6); todas estas especies de rotíferos pertenecen a la clase Bdelloidea (Cuadro 2). Cuadro 2. Clasificación de la riqueza específica de rotíferos en Aechmea nidularioides. CLASE Orden Familia Especie EUROTATORIA Bdelloidea Philodinidae Philodina sp. Rotaria sp. Ploima Lecanidae Monostyla hamata Lecane leontina Según los índices no paramétricos usados, indican que la riqueza específica de rotíferos fue cubierta en su totalidad, pues el número de especies esperadas (Chao 2= 4 especies; Jacknife 1= 4.75 especies y Bootstrap = 4.3 especies) coinciden con las observadas (4 especies) durante todos los muestreos realizados, aunque con los valores de los índices no paramétricos de Jacknife1 y Bootstrap el número de especies esperadas es ligeramente superior a lo observado (Figura 2). Similar tendencia se observa en la curva de acumulación de especies (curva de Clench) (Figura 3), donde el número de especies esperadas fue de 4.41 ligeramente superior a lo observado (4 especies), pues la proporción de rotíferos inventariados fue del 97.56% ratificado por el coeficiente de determinación R2= 0.981790193 cercano a 1 el cual indica un buen ajuste del modelo (Anexo 7). 18 Figura 2. Curva de acumulación de especies según índices no paramétricos. Ahora, según la curva de acumulación proyectada, si continuaríamos realizando observaciones en muestras de agua de los fitotelmas de Aechmea nidularioides el número de especies no se incrementaría (Figura 4). Así mismo, esta baja riqueza específica es confirmada con los índices de diversidad de Shannon (1.38), Simpson (0.75) y Margalef (2.164). Figura 3. Curva de acumulación de especies (curva de Clench) 1 2 3 4 Sp. obs 3 3.5 3.75 4 Chao 2 2.98 3.62 3.78 4 Jack 1 2.98 4.15 4.3 4.75 Bootstrap 2.98 3.87 4.04 4.32 0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 3.5 4 4.5 5 N Ú M ER O D E ES P EC IE S MUESTREO MUESTREOS N Ú M ER O D E ES P EC IE S 19 Figura 4. Curva de acumulación de especies de rotíferos proyectada. 4.2. ABUNDANCIA DE LOS ROTÍFEROS EN LOS FITOTELMAS DE AECHMEA NIDULARIOIDES DEL VARILLAL ALTO SECO DE LA RNAM Las especies Philodina sp. y Rotaria sp. fueron las más abundantes tanto en términos porcentuales y densidad, mientras que las otras especies fueron las menos abundantes. Así mismo, tanto la abundancia relativa (%) y la densidad de Philodina sp. y Rotaria sp. fue variable durante el tiempo que duró el muestreo. Philodina sp. reportó una abundancia relativa (%) que varió entre 51.9 y 72.3% con el mayor porcentaje en diciembre y el menor en enero respectivamente (Cuadro 3) mientras que su densidad promedio fue de 4 500 ind/l, y su variación más alta fue en el mes de enero (7 000 ind/l), luego en diciembre (5 000 ind/l) mientras que en febrero y marzo fueron los más bajos (Cuadro 4). Rotaria sp. presentó una abundancia relativa que varió de 27.1 a 47.2% con su menor pico en diciembre y el mayor en enero (Cuadro 3), mientras que su densidad promedio fue de 2 250 ind/l y su variación para el mes de diciembre reportó la densidad más alta (3 000 ind/l) y en los demás meses va N Ú M ER O D E ES P EC IE S MUESTREOS 20 disminuyendo hasta alcanzar la densidad más baja en marzo (1 600 ind/l) (Cuadro 4). Las 2 especies restantes reportaron una densidad baja y fluctuante pues no se pudieron encontrar individuos en todos los meses de observación (Cuadro 4). Cuadro 3. Abundancia porcentual (%) de rotíferos Especie Abundancia relativa (%) Muestreo 1 (%) (% Muestreo 2 (%) Muestreo 3 (%) Muestreo 4 (%) Philodina sp. 72.3 51.9 62.04 66.41 Rotaria sp. 27.1 47.2 37.96 33.59 Monostyla hamata 0.3 0.9 - - Lecane leontina 0.3 - - - Cuadro 4. Densidad de rotíferos (N° ind/litro) en fitotelmas Especie Densidad (Número ind/litro) Promedio (número ind/litro) Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3 Muestreo 4 Philodina sp. 5000 7000 3600 2400 4500 Rotaria sp. 3000 2400 2000 1600 2250 Monostyla hamata 200 0 200 200 150 Lecane leontina 200 0 200 0 100 4.3. ALGUNOS PARÁMETROS FÍSICOS-QUÍMICOS DEL AGUA DEL FITOTELMA DE AECHMEA NIDULARIOIDES 4.3.1. Temperatura (C°) El desarrollo de estas especies de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides se realizó a una temperatura promedio (24 horas) (máxima y mínima) variable a lo largo del día, pero todo bajo sombra, pues las bromelias se desarrollan en el piso del varillal alto seco (sotobosque). En estas 21 condiciones del agua, la temperatura máxima más elevada se observa que empieza ocurrir desde las 11 horas (29.4 °C) hasta su pico más elevado entre las 14 y 16 horas (31.2 – 31.5°C) luego empezar a descender hasta 26.1°C a las 8 horas, y la temperatura mínima sigue el mismo patrón de comportamiento de la temperatura máxima, variando desde 30.4°C a las 15 horas hasta 25.3°C a las 7 horas (Figura 5). Figura 5. Variación de la temperatura del agua en fitotelmas de Aechmea nidularioides. Así mismo, en el Cuadro 5 se muestran algunos parámetros químicos del agua de los fitotelmas de Aechmea nidularioides, donde se desarrollan los rotíferos y donde se aprecia que el pH promedio fue de 4.98, O2 disuelto de 2.18 mg/l y los nitratos fue de 1.95 ppm (partes por millón). 4.3.2. pH El pH es ácido (rango de acidez de 1 a 7) con un valor mínimo de 4.9 (marzo) y máximo de 5.2 (febrero), estos valores se deben a la presencia del gas carbónico procedente de la descomposición de la materia vegetal y detritus que reaccionan con el agua produciéndose una disminución del pH del agua que se encuentra en el fitotelma de Aechmea nidularioides (Cuadro 5). 24.0 28.0 32.0 36.0 0 7 :0 0 0 8 :0 0 0 9 :0 0 1 0 :0 0 1 1 :0 0 1 2 :0 0 1 3 :0 0 1 4 :0 0 1 5 :0 0 1 6 :0 0 1 7 :0 0 1 8 :0 0 1 9 :0 0 2 0 :0 0 2 1 :0 0 2 2 :0 0 2 3 :0 0 0 0 :0 0 0 1 :0 0 0 2 :0 0 0 3 :0 0 0 4 :0 0 0 5 :0 0 0 6 :0 0 0 7 :0 0 TE M P ER A TU R A ( °C ) HORA DE MUESTREO T° MAX T° MIN 22 Cuadro 5. Algunos aspectos químicos del agua de fitotelmas de Aechmea nidularioides. M1 M2 M3 M4 PROMEDIO pH 4.8 5 5.2 4.9 4.98 O2 1.9 2.1 2.3 2.4 2.18 NO3 1.8 2 2.1 1.9 1.95 Leyenda: M1 = Muestreo 1 M2 = Muestreo 2 M3 = Muestreo 3 M4 = Muestreo 4 4.3.3. O2 (Oxígeno disuelto) El Oxígeno disuelto (O2) promedio fue bajo (rango de 2.5 a 5 mg/l) y su variación mínima fue de 1.9 mg/l (diciembre) y el máximo de 2.4 mg/l (marzo). El Oxígeno disuelto es uno de los gases más importante en la dinámica y caracterización del agua y su distribución en un cuerpo de agua está en función de la temperatura, agitación y abundancia de organismos que viven allí (Cuadro 5). 4.3.4. Nitratos (NO3) Los nitratos están relativamente altos con valores que variaron de 1.8 ppm (diciembre) y 1.9 ppm (marzo). Los nitratos se originan por la descomposición del Amoniaco y materia vegetal presente en el fitotelma. 4.4. RELACIÓN DE LA ABUNDANCIA DE ROTÍFEROS Y LOS PARÁMETROS FÍSICO – QUÍMICOS 4.4.1. Correlación de Pearson El coeficiente de correlación de Pearson no es significativo para la precipitación y la abundancia (Figura 6) indicando que la precipitación no estaría influenciando en la abundancia de los rotíferos observados, y 23 habría otros factores que estarían influenciando su abundancia o tienen otros requerimientos ecológicos (Anexo 8 y 9). Figura 6. Correlación de Pearson entre precipitación y abundancia (N° ind./L) de rotíferos en fitotelmas de Aechmea nidularioides. Mientras que la correlación de Pearson entre pH y abundancia es significativa solo para Monostyla hamata (r=-0.0095 p=0.006) (Figura 7), indicando que la variación del pH influencia en su abundancia (Anexo 10), considerando que, a mayor concentración de pH, menor abundancia de Monostyla hamata. Así mismo, el O2 y nitratos no es significativo para ninguna de las especies registradas (Figuras 8 y 9) indicando que las especies estarían teniendo otros factores influyendo en su abundancia (Anexos 11 y 12). R² = 0.1058 R² = 0.0008 R² = 0.2809 R² = 0.6734 0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 4000 4500 5000 5500 6000 6500 7000 125 175 225 275 325 375 425 ab u n d an ci a precipitación (mm/día) Philodyna sp Rotaria sp Monostila hamata Lecane leontina Lineal (Philodyna sp) Lineal (Rotaria sp) Lineal (Monostila hamata) Lineal (Lecane leontina) r = - 0.0288 r = - 0.053 r = - 0.3253 r = - 0.8206 24 Figura 7. Correlación de Pearson entre pH y abundancia (N° ind./L) de rotíferos en fitotelmas de Aechmea nidularioides. Figura 8. Correlación de Pearson entre O2 disuelto y abundancia (N° ind./L) en fitotelmas de Aechmea nidularioides. R² = 0.0048 R² = 0.1947 R² = 0.0095 R² = 0.0286 0 1000 2000 3000 4000 5000 6000 7000 8000 4.7 4.8 4.9 5 5.1 5.2 5.3 ab u n d an ci a pH Philodyna sp Rotaria sp Monostila hamata Lecane leontina Lineal (Philodyna sp) Lineal (Rotaria sp) Lineal (Monostila hamata) Lineal (Lecane leontina) r = - 0.1691 r = - 0.0976 r = - 0.4412 R² = 0.479 R² = 0.9886 R² = 0.0508 R² = 0.1525 0 1000 2000 3000 4000 5000 6000 7000 8000 1.7 1.9 2.1 2.3 2.5 ab u n d an ci a O2 disuelto Philodyna sp Rotaria sp Monostila hamata Lecane leontina Lineal (Philodyna sp) Lineal (Rotaria sp) Lineal (Monostila hamata) Lineal (Lecane leontina) r = - 0.8268 r = - 0.0691 r = - 0.9943 r = 0.2555 r = - 0.6921 25 Figura 9. Correlación de Pearson entre NO3 y abundancia (N° ind./L) en fitotelmas de Aechmea nidularioides. r = 0.2555 R² = 0.0007 R² = 0.2262 R² = 0.0667 R² = 6E-30 0 1000 2000 3000 4000 5000 6000 7000 8000 1.75 1.8 1.85 1.9 1.95 2 2.05 2.1 2.15 ab u n d an ci a NO3 Philodyna sp Rotaria sp Monostila hamata Lecane leontina Lineal (Philodyna sp) Lineal (Rotaria sp) Lineal (Monostila hamata) Lineal (Lecane leontina) r = 0.0261 r = -0.4756 r = -0.2582 r = 0 26 CAPITULO V. DISCUSIÓN En el presente trabajo de tesis se reporta 4 especies de rotíferos que habitan los fitotelmas de Aechmea nidularioides, riqueza muy por debajo con las 39 especies registradas en algunos sectores del departamento de Ucayali (8); donde muestrearon estanques y diferentes cuerpos de agua (cochas y ríos), cuyos hábitats son diferentes a las condiciones de los fitotelmas donde solo se acumula hasta 35 ml de agua. Así mismo, el volumen de agua colectado para realizar las observaciones fue de 5 ml mientras que en el indicado trabajo fue un volumen mayor por tratarse de cuerpos de agua mucho más grandes (3)(12)(26). Sin embargo, esta riqueza de rotíferos encontradas en Aechmea nidularioides fue ligeramente mayor a lo reportado (3 especies) para el mismo tipo de varillal y especie de bromelia (3)(12) pero son similares en la composición, pues en ambos trabajos se reportan a Rotaria sp., Philodina sp. y Monostyla sp. como componentes importantes del zooplancton que se desarrolla en el detritus acumulado en la fitotelma de la planta. Por otra parte, los índices no paramétricos y la curva de acumulación de especies indican que se reportó el total de especies de rotíferos, pues el número de especies observadas coinciden con lo esperado. Esto indica que el número de muestreos fue adecuado para este tipo de microhábitat, pues según la curva de acumulación proyectada (Figura 4) indica que no se incrementaría el número de especies si continuáramos realizando más muestreos (15). Esta baja riqueza estaría compensada por la abundancia que reportaron las especies de Philodina sp. y Rotaria sp. para este tipo de microhábitat. En relación a la abundancia de los rotíferos registrados se pudo apreciar que los resultados son coincidentes con las especies Philodina sp.(53.26%) y Rotaria sp. (13.04%) como especies más abundantes(12) en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del varillal alto seco, pero difieren en la abundancia 27 relativa reportada en este trabajo donde se pudo determinar que Philodina sp. durante los 4 meses de muestreo tuvo una abundancia relativa entre 51.9% y 72.3%, mientras que Rotaria sp. varió entre 27.1% y 47.2%, probablemente estas variaciones se dieron por el período en que fueron muestreados, pues uno se realizó en período de pocas lluvias (agosto-diciembre) y el presente trabajo fue en el período de lluvias (diciembre – marzo). La escasez de lluvias entre agosto – diciembre disminuye el volumen de agua de los fitotelmas (3) y esto podría afectar su abundancia, pues en algunos casos los fitotelmas llegan a secarse por la ausencia prolongada de lluvias por la zona (2)(3). Así mismo, esta abundancia de Philodina sp. y Rotaria sp. fue corroborada con la densidad obtenida durante el tiempo de muestreo. Ecológicamente, Aechmea nidularioides se distribuye en el piso del sotobosque bajo sombra. Este requerimiento ecológico condiciona que la fauna que se desarrolla en bromelias ubicadas en lugares sombreados presente una cadena alimenticia basada en detritus(1), pues durante las observaciones microscópicas de las muestras colectadas en fitotelmas de Aechmea nidularioides, no se observaron algas, pero si otras especies de invertebrados (2)(9). Así mismo en bromelias de las especies Pitcairnia geyskesii y Catopsis berteroniana distribuidas bajo sombra encontraron que la densidad de rotíferos fue 5 -20 veces más alto con respecto a otras especies (10), datos que pueden ser coincidentes con la densidad reportada para Philodina sp. y Rotaria sp., lo que indicaría también la importancia de mantener intacto la estructura del bosque del varillal alto seco para producir la sombra necesaria para el desarrollo de Aechmea nidularioides. Por otra parte, los rotíferos y otros invertebrados presentes en los fitotelmas de Aechmea nidularioides tendrían una importante función en la nutrición y suministro de agua. En bromelias terrestres o epífitas, las raíces tienen poca importancia en la obtención de agua y nutrientes con respecto a la formación de fitotelmas, donde predomina el ciclo de CAM (crassulacean acid metobolism photosinthetic), y presentan tricomas que tienen la capacidad de 28 tomar el agua y los nutrientes (27) a partir de la descomposición de materia orgánica vegetal que cae al fitotelma de la vegetación que rodea a la bromelia Aechmea nidularioides (3). Los rotíferos se caracterizan por tener las tasas reproductivas más altas entre los metazoarios y son capaces de poblar rápidamente nichos vacantes llegando a integrar hasta el 30% de la biomasa del plancton (2)(12). Esta característica los constituye en un eslabón importante en la cadena trófica de los fitotelmas de Aechmea nidularioides y otras plantas de características parecidas, pues una disminución drástica de su abundancia afectaría a otras especies que se alimentan de detritus (1)(10) y asociaciones coevolutivas entre invertebrados y las bromelias (9), así como la calidad del agua y la riqueza del plancton presente (1). Así mismo, la riqueza específica y la abundancia de rotíferos estarían también influenciadas en cierto modo por las condiciones físico-químicas del agua de los fitotelmas, porque la correlación de Pearson muestra valores de correlación bajos como para inferir que son determinantes para favorecer o limitar la presencia o abundancia solo de ciertas especies de rotíferos, por lo que sería recomendable realizar monitoreos de otros factores limnológicos del agua del fitotelma y correlacionarlos principalmente con la abundancia. Cabe indicar que durante las revisiones de las muestras de agua extraídas de algunos fitotelmas no se observaron rotíferos, esto probablemente porque se extrajo de fitotelmas antiguos y no recientes que al momento de la colecta estaban con agua por la precipitación pluvial previa en la zona, por lo que se podría realizar observaciones sobre la productividad de los fitotelmas antiguos versus los más recientes(3). Otra explicación sería el estado vegetativo de los rotíferos en que se encontraban al momento de la colecta, pues en los fitotelmas antiguos ellos estarían enquistados por la falta de agua y al momento de la colecta ellos todavía no volvían a su estado normal y tampoco se reproducían (4). Los rotíferos se reproducen tanto sexual como por partenogénesis, a este modo de vida se le conoce como partenogenética cíclica y depende de las 29 condiciones ambientales y alimenticias. En la naturaleza la fase de vida partenogenética es la que predomina, pero la reproducción sexual ocurre en respuesta a ciertas condiciones ambientales (como temperatura y salinidad), también debido al incremento de la población y a cambios en la cantidad y calidad de alimento (2). Los valores de la temperatura en el agua de la bromelia de Aechmea nidularioides difiere con lo reportado en el 2009 (3) para la misma especie de bromelia, donde datos de temperatura máxima colectados en el presente trabajo son mayores y cuya variación se observa que empieza a ocurrir desde las 11 horas (29.4 °C) hasta su pico más elevado entre las 14 y 16 horas (31.2 – 31.5°C) para luego descender hasta 26.1°C a las 8 horas, y la temperatura mínima sigue el mismo patrón de comportamiento, variando desde 30.4°C a las 15 horas hasta 25.3°C a las 7 horas, mientras que en el 2009 se reportó que el rango de temperatura en el agua de la bromelia varió entre 22.9 ºC (7 horas) y 26.9 ºC (18 horas) con un pico elevado de 27.1 ºC (13 horas) mientras que las menores temperaturas se registraron durante la noche con su pico más bajo entre las 4 (22.8 ºC) y las 6 (22.6 ºC) horas, estas variaciones podrían ser explicadas en las condiciones ambientales que pueden variar rápidamente, así como por la sombra que producen los árboles del varillal en el sotobosque, pues las bromelias en el varillal alto seco se encuentran en el piso y no tienen un comportamiento epífito (3). Con estos valores, el rango de temperatura que puede tener la bromelia Aechmea nidularioides en el varillal alto seco se amplía con relación a lo reportado en el 2009 (3) por lo que es necesario realizar controles continuos de la temperatura en el sotobosque y el agua de los fitotelmas, y monitorear sus variaciones y tendencias para relacionarlos con posibles influencias que podría tener con el cambio climático. El pH reportado es coincidente con los valores reportados en el 2009 (3) pues en el presente trabajo se encontró valores que variaron entre 4.9 (marzo) y 5.2 (febrero) comparados con los valores registrados en el 2009 que variaron entre 4.8 (mayo) y 5.3 (meses de marzo, setiembre y febrero), aunque difieren en los meses que fueron muestreados, lo cual indica que no hay un patrón 30 definido de variación del pH pues el presente trabajo se realizó en temporada de lluvia (diciembre-marzo) mientras que en el 2009 abarcó la temporada de lluvia y de poca lluvia (marzo de 2007-abril 2008). La ligera estabilidad del pH indica la existencia de un sistema relativamente tamponado (la alcalinidad indica la cantidad de sales de un ácido presente en el agua originadas por la presencia de compuestos carbonatados como CaCO3 (17.2 ppm en el agua de las axilas) (3) siendo una de estas sales la que actúa como una solución buffer, las mismas que resisten los cambios de pH, por lo tanto la poca variabilidad de la alcalinidad en el agua de las axilas impide una mayor variación en el pH) que se produce por la dinámica que realizan los descomponedores con respecto al tipo de substrato que descomponen (principalmente flores, tallitos de plantas, hojas, etc) dentro del fitotelma y los consumidores que utilizan el detritus como alimento. Ecológicamente, Aechmea nidularioides se distribuye en el piso del sotobosque bajo sombra y este requerimiento ecológico condiciona que la fauna que se desarrolla en los fitotelmas de las bromelias ubicadas en lugares sombreados presente una cadena alimenticia basada en detritus (1). Mientras que los valores del Oxígeno disuelto (O2) en el agua (rango de 2.5 a 5 mg/l) fue de 1.9 mg/l (diciembre) y el máximo de 2.4 mg/l (marzo) es coincidente con lo reportado en el 2009 con valores similares (3). El oxígeno disuelto es uno de los gases más importantes en la dinámica y caracterización del agua y su distribución en un cuerpo de agua está en función de la temperatura, agitación y abundancia de organismos que allí viven (Philodina sp. y Rotaria sp. reportan una alta densidad con respecto a otros organismos que viven en los fitotelmas de Aechmea nidularioides) (12). La temperatura del agua de las axilas varió entre 31.5 y 25.3 ºC debido a su ubicación en el suelo y porque no reciben los rayos solares directamente, la escasa o nula agitación del agua por parte de los animales que habitan en el fitotelma y la presencia de otros organismos microscópicos entre el detritus permiten que el agua de las axilas de las bromelias reporte una concentración baja de oxígeno disuelto. El oxígeno disuelto es bajo también porque la 31 materia orgánica durante su proceso de descomposición consume oxígeno y por el proceso respiratorio de descomponedores y consumidores durante el día (11)(24). Mientras que los valores de los nitratos de 1.8 ppm registrado en diciembre es coincidente con lo reportado en el 2009 pero difiere en el mes (julio) donde empieza la temporada de pocas lluvias y 1.9 ppm que difiere con lo reportado en setiembre de 2007 con valor de 2.2 ppm, estas ligeras variaciones en la concentración puede deberse a la cantidad de materia vegetal presente en el agua de la axila cuando se hicieron los muestreos así como a la concentración del Amoniaco en el agua del fitotelma como consecuencia de la eliminación de productos de desecho de los alimentos consumidos (27). En cuanto a las relaciones que puedan existir entre los parámetros estudiados con la riqueza y abundancia de los rotíferos, la correlación de Pearson sólo fue significativa para el pH y la abundancia de Monostyla hamata (r=-0.0095 p=0.006) indicando que el pH puede estar influyendo en la abundancia de esta especie, y con las otras 3 especies habría otros factores que estarían influenciando su abundancia, o tienen otros requerimientos ecológicos. Estas relaciones entre las condiciones ambientales con la riqueza y abundancia son los primeros reportes que se realizan por lo que es necesario que se realicen monitoreos de la calidad físico-química del agua de los fitotelmas de Aechmea nidularioides y otras especies que también forman fitotelmas como Aechmea martensii, Guzmania calotyrsa (familia Bromeliaceae) y Rapatea spectabilis (familia Rapataceae) que también tienen fitotelmas pero se desconoce la riqueza y abundancia de especies que pueden albergar (3). La abundancia de los rotíferos encontrada también está relacionada a su supervivencia, la presente investigación sólo ha considerado cuatro parámetros físico-químicos, y teniendo en cuenta la ley del mínimo que indica que la velocidad de cualquier proceso biológico está limitada por un solo factor que está menos disponible, en relación con los requisitos de un organismo; y la ley de tolerancia, la cual establece que la distribución de una especie está controlada por el factor ambiental para el cual la especie tiene la tolerancia 32 más estrecha; otros factores como la competencia, depredación, disponibilidad de alimentos, podría estar influenciando la abundancia de estas especies en las fitotelmas (29). Asimismo, se debe considerar el diseño de muestreo empleado para la presente investigación, el cual según los índices no paramétricos empleados tiene un buen ajuste; sin embargo, la correlación de Pearson, es un índice paramétrico, cuyo diseño de muestreo debe contemplar otras condiciones para un mejor ajuste de los resultados. La baja riqueza específica (4 especies) y la abundancia relativamente diferenciada de rotíferos reportado para los fitotelmas de Aechmea nidularioides, confirma la hipótesis planteada en el anteproyecto de tesis: La diversidad de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides (Bromeliaceae) del varillal alto seco de la RNAM, tiene una riqueza específica baja y la abundancia es diferenciada para aquellas especies que usan este microhábitat. 33 CAPITULO VI. CONCLUSIONES 1. La riqueza específica de rotiferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM, fue alta con registros de 4 especies: Philodina sp., Rotaria sp., Monostyla hamata y Lecane leontina, según lo considerado en la operacionalización de la variable y lo estimado con los indicadores no paramétricos y curva de acumulación de especies aplicados. 2. La abundancia de los rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM, fue diferenciada, con mayor abundancia para las especies Philodina sp. y Rotaria sp., los mismos cumplen un rol ecológico muy importante al estar sirviendo como alimento en la cadena trófica y ayudan a la regulación de la población de otras especies que usan estos fitotelmas. 3. En los fitotelmas de Aechmea nidularioides del Varillal Alto Seco de la RNAM, predominan las especies Philodina sp. y Rotaria sp. 4. Existe una consistencia entre la diversidad de especies encontradas en la presente investigación, con lo registrado por otras investigaciones realizadas en Aechmea nidularioides en años anteriores. 5. El pH tiene influencia con respecto a Monostyla hamata y nula influencia para las otras especies, y los otros parámetros físico-químicos no tendrían influencia en la riqueza y abundancia de los rotíferos según la correlación de Pearson. 34 CAPITULO VII. RECOMENDACIONES Realizar el monitoreo de la abundancia de los rotíferos en Aechmea nidularioides a largo plazo y su relación con los períodos de presencia y ausencia de lluvias, así como la calidad del agua de los fitotelmas. Monitoreo de la productividad (abundancia) de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides considerando su ubicación en la bromelia. Realizar estudios de análisis sobre la relación del volumen del agua de los fitotelmas con la abundancia y competencia de las especies de zooplancton que habitan en los fitotelmas de Aechmea nidularioides. Continuación de las investigaciones de diversidad y ecología de las diferentes especies que ocurren en la Reserva Nacional Allpahuayo Mishana, las cuales nos ayudaran a entender mejor la dinámica de funcionamiento de estos ecosistemas únicos en el mundo. Monitoreo de las variaciones y tendencias de la temperatura del agua de las bromelias de Aechmea nidularioides y su relación con el cambio climático. Ejecución de estudios sobre zooplancton en Aechmea martensii, Guzmania calotyrsa (familia Bromeliaceae) y Rapatea spectabilis (familia Rapataceae) para conocer su riqueza y abundancia. 35 CAPITULO VIII. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS 1. SUANTIKA, G. Development of a recirculation for the mass culturing of the rotifer Brachionus plicatilis. Chapter II pp: 14-19. 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Georreferenciación del Varillal Alto Seco en la RNAM. Fig. 2. Búsqueda y selección de Aechmea nidulariodes del Varillal Alto Seco en la RNAM, para toma de muestra. Fig. 3. Fitotelma de Aechmea nidulariodes seleccionada para toma de muestra. Fig. 4. Toma de muestra de agua del fitotelma de Aechmea nidulariodes. Fig. 5. Muestra de agua colectada (5 ml.) del fitotelma de Aechmea nidulariodes colocada en un tubo de ensayo para ser trasportada al laboratorio. Fig. 6. Observación de muestras de agua tomadas del fitotelma de Aechmea nidulariodes para la identificación de rotíferos. Fig. 7. Procesamiento y análisis de datos del proyecto de tesis “Diversidad de rotíferos en fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en varillal alto seco de la Reserva Nacional Allpahuayo – Mishana. 45 Anexo 6. Especies de rotíferos encontrados en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco de la Reserva Nacional Allpahuayo – Mishana, Iquitos Fig. 1. Espécimen de Philodina sp. encontrada en los fitotelma de Aechmea nidularioides de la Reserva Nacional Allpahuayo – Mishana. Fig. 2. Espécimen de Rotaria sp. encontrada en los fitotelma de Aechmea nidularioides de la Reserva Nacional Allpahuayo – Mishana. A B Fig. 3A y 3B. Especímenes de Monostyla hamata. encontrados en los fitotelma de Aechmea nidularioides de la Reserva Nacional Allpahuayo – Mishana. 46 Anexo 7. Coeficiente de determinación R2 que ratifica el ajuste del modelo de los índices no paramétricos. Anexo 8. Promedio de precipitación mensual (mm/día), periodo de muestreo dic. 2018 – mar. 2019. Periodo Muestreo Promedio de precipitación mensual (mm/día) Diciembre 2018 1 297.4 Enero 2019 2 385.4 Febrero 2019 3 146.6 Marzo 2019 4 367.1 Fuente: SENAMHI 47 Anexo 9. Correlación de Pearson entre precipitación y abundancia (N° ind/L) de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco. Leyenda: Columna 1= precipitación Columna 2= abundancia del muestreo 1 Columna 3= abundancia del muestreo 2 Columna 4= abundancia del muestreo 3 Columna 5= abundancia del muestreo 4 Precipitación Philodyna sp. Rotaria sp. Monostila hamata Lecane leontina 297.4 5000 3000 200 200 385.4 7000 2400 0 0 146.6 3600 2000 200 200 367.1 2400 1600 200 0 Columnas 1 y 2 Columnas 1 y 3 Columnas 1 y 4 Columnas 1 y 5 N (pares) = 4 4 4 4 r (Pearson) = 0.3253 0.0288 -0.53 -0.8206 IC 95% = -0.92 a 0.98 -0.96 a 0.96 -0.99 a 0.88 -0.96 a 0.96 IC 99% = -0.98 a 0.99 -0.99 a 0.99 -1.00 a 0.96 -0.99 a 0.99 R2 = 0.1058 0.0008 0.2809 0.0001 t = 0.4866 0.0407 -0.8839 -0.015 GL = 2 2 2 2 (p) = 0.6747 0.9712 0.47 0.9894 48 Anexo 10. Correlación de Pearson entre pH y abundancia (N° ind/L) de rotíferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco. Columnas 1 y 2 Columnas 1 y 3 Columnas 1 y 4 Columnas 1 y 5 N (pares) = 4 4 4 4 r (Pearson) = -0.0691 -0.4412 -0.0976 -0.1691 IC 95% = -0.97 a 0.96 -0.98 a 0.90 -0.97 a 0.95 -0.99 a 0.81 IC 99% = -0.99 a 0.99 -1.00 a 0.97 -0.99 a 0.99 -1.00 a 0.94 R2 = 0.0048 0.1947 0.0095 0.4667 t = -0.098 -0.6953 -0.1387 -1.3229 GL = 2 2 2 2 (p) = 0.9309 0.5588 0.9024 0.3168 Leyenda: Columna 1= pH Columna 2= abundancia del muestreo 1 Columna 3= abundancia del muestreo 2 Columna 4= abundancia del muestreo 3 Columna 5= abundancia del muestreo 4 pH Philodyna sp. Rotaria sp. Monostila hamata Lecane leontina 4.8 5000 3000 200 200 5 7000 2400 0 0 5.2 3600 2000 200 200 4.9 2400 1600 200 0 49 Anexo 11. Correlación de Pearson entre O2 disuelto y abundancia (N° ind/L) de rotiferos en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco. Columnas 1 y 2 Columnas 1 y 3 Columnas 1 y 4 Columnas 1 y 5 N (pares) = 4 4 4 4 r (Pearson) = -0.6921 -0.9943 0.2255 -0.8268 IC 95% = -0.99 a 0.80 -1.00 a -0.75 -0.94 a 0.98 -1.00 a 0.65 IC 99% = -1.00 a 0.94 -1.00 a -0.33 -0.98 a 0.99 -1.00 a 0.89 R2 = 0.479 0.9886 0.0508 0.6836 t = -1.3561 -13.1667 0.3273 -2.0788 GL = 2 2 2 2 (p) = 0.3078 0.0057 0.7745 0.1731 Leyenda: Columna 1= O2 (Oxígeno disuelto) Columna 2= abundancia del muestreo 1 Columna 3= abundancia del muestreo 2 Columna 4= abundancia del muestreo 3 Columna 5= abundancia del muestreo 4 O2 Philodyna sp. Rotaria sp. Monostila hamata Lecane leontina 1.9 5000 3000 200 200 2.1 7000 2400 0 0 2.3 3600 2000 200 200 2.4 2400 1600 200 0 50 Anexo 12. Correlación de Pearson entre nitratos y abundancia (N° ind/L) en los fitotelmas de Aechmea nidularioides L.B.Sm. (Bromeliaceae) en Varillal Alto Seco. Columnas 1 y 2 Columnas 1 y 3 Columnas 1 y 4 Columnas 1 y 5 N (pares) = 4 4 4 4 r (Pearson) = 0.0261 -0.4756 -0.2582 0 IC 95% = -0.96 a 0.96 -0.99 a 0.89 -0.98 a 0.93 -0.96 a 0.96 IC 99% = -0.99 a 0.99 -1.00 a 0.97 -0.99 a 0.98 -0.99 a 0.99 R2 = 0.0007 0.2262 0.0667 0 t = 0.037 -0.7646 -0.378 --- GL = 2 2 2 2 (p) = 0.9739 0.5244 0.7418 0 Leyenda: Columna 1= Nitratos Columna 2= abundancia del muestreo 1 Columna 3= abundancia del muestreo 2 Columna 4= abundancia del muestreo 3 Columna 5= abundancia del muestreo 4 NO3 Philodyna sp. Rotaria sp. Monostila hamata Lecane leontina 4.8 5000 3000 200 200 5 7000 2400 0 0 5.2 3600 2000 200 200 4.9 2400 1600 200 0